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Die Geschichte beschreibt aus der Ich-Perspektive die militärische Karriere von Juan „Johnny“ Rico, der sich zuerst relativ unüberlegt zum Militärdienst meldet und mit der „Mobilen Infanterie“ eben der Einheit zugeteilt wird, die bei seinen Präferenzen an letzter Stelle stand. Trotzdem besteht er die harte Ausbildung und macht im Krieg gegen außerirdische Monster-Insekten, genannt „Bugs“, Karriere, so dass er sich schließlich für eine Offizierslaufbahn meldet und das Militär als seine Heimat sieht.

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Eine Abteilung der Mobilen Infanterie landet auf einem Planeten, der von den Arachnoiden kontrolliert wird.

Diese Bugs (engl. wörtlich "Wanzen", allg. „Insekten“ bzw. „Ungeziefer“) oder „Pseudo-Arachnida“ sind eine außerirdische, spinnenähnliche Spezies vom Planeten Klendathu und die Hauptgegner der Menschen im „Bug-Krieg“.

Die Troopers werden von den Gegnern umzingelt und erleiden starke Verluste. Da sie nicht abgeholt werden können, ziehen sie sich in einen aufgegebenen Vorposten zurück. Dort treffen sie auf den hochdekorierten Ex-Hauptmann Dax. Er wurde degradiert und eingesperrt, da er seinen kommandierenden Offizier ermordet hatte. Seine Begründung: Der Offizier gab unsinnige Befehle und nahm dabei den Tod vieler Soldaten in Kauf.

Nachdem der Vorposten erfolgreich gegen angreifende Bugs verteidigt worden ist, stoßen weitere Soldaten hinzu, die zum Teil monatelang ohne Kontakt zur Truppe überlebt haben. Wie sich erst später herausstellt, sind ein paar dieser Soldaten aber mit einem neuem Bug infiziert, der die vollständige Kontrolle über den Körper des Menschen übernimmt. Sie infizieren nach und nach die anderen Soldaten, indem ein Parasit über den Mund weitergegeben wird.

Als es fast zu spät ist, bemerkt die telepathisch begabte, schwangere Soldatin Private Lei Sahara die Gefahr. Gemeinsam mit Dax beginnt sie den Kampf gegen die Infizierten.

Besondere Gefahr besteht durch den infizierten General J. G. Shepherd: Er wurde von der nackten Soldatin Charlie Soda in seinem Bett infiziert und hätte nach der bevorstehenden Evakuierung unmittelbaren Kontakt zur Führungsspitze der Föderation. Damit stünde die Vernichtung der Menschheit von innen heraus bevor.

Kurz bevor der Stützpunkt evakuiert wird, gelingt es Dax, den General zu stellen und zu töten. Da dies aber vor den Augen des Rettungskommandos erfolgt und Dax schon seinen kommandierenden Offizier ermordet hat, beschließt er, im Kampf zu sterben, anstatt sich durch das Militärgericht der Föderation richten zu lassen.

Durch die gerettete Lei Sahara wird die neue Gefahr der Föderation mitgeteilt. In Form von Propaganda-Werbespots wird dargestellt, dass Dax im nachhinein rehabilitiert und sein Kampf und Tod propagandistisch ausgeschlachtet wird, um ihn zu einem Helden der Föderation zu machen.

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In dem seit mehreren Jahren geführten Krieg der Menschheit bringt die Rasse der Bugs durch Mutation und Evolution neue, tödliche und schwer zu erkennende Arten hervor. Doch auch die Menschen sind nicht untätig geblieben und haben in Form der Q-Bombe eine Waffe entwickelt, die ganze Planeten in die Luft sprengen kann.

Der für die Bekämpfung der Bugs zuständige Sky Marshall (kurz = SM) Omar Anoke strandet nach seiner Flucht auf einem durch die Bugs vernichteten Außenposten, auf dem von den Bugs kontrollierten Planeten OM-1. Ebenfalls in dieser gestrandeten Truppe sind der Koch, der Arzt, eine Stewardess und die Pilotin seines persönlichen Raumkreuzers, Lola Beck. Diese ist eine Vertraute von Col. Rico und aktuelle Freundin der rechten Hand des Sky Marshalls, Dix Hauzer. Aus einem unerklärlichen Grund zeigt der SM plötzlich seine gläubige Seite, obwohl dies nicht in das Programm der Föderations-Regierung passt, und macht die Suche nach dem ebenfalls notgelandeten Marine-Transporter zu seiner persönlichen Suche nach Gott. Überraschenderweise wird die gestrandete Gruppe nicht von den umherstreifenden Bugs angegriffen, was der Sky Marshall als den „Bestimmten Weg“ deutet. Johnny Rico, der das Kommando über den verlorenen Außenposten hatte, wird wegen einer Befehlsverweigerung zum Tode verurteilt. Bei seiner Exekution durch Erhängen reißt das Seil scheinbar aus der Verankerung, jedoch stellt sich heraus, dass Dix Hauzer, der nun behauptet, eine leitende Position beim Geheimdienst zu besetzen, seine Finger im Spiel hat. Dix berichtet Col. Rico, dass dieser in einer geheimen Mission, in welcher er von einer Spezialtruppe unterstützt wird, den SM finden und retten soll. Als technische Unterstützung stehen ihnen dabei die neu entwickelten Kampfmaschinen "Marauder" - Kampfanzüge mit einem vielfältigen Waffenarsenal zur Verfügung. Nicht nur der Sky Marshall ist eine der dringend gesuchten Personen, sondern auch seine Pilotin, da sie den geheimen Standort des Flotten-Hauptquartiers "Sanctuary" kennt. Diese Informationen in "Bug-Händen" würde den Untergang der Menschheit bedeuten.

Während der Suche nach dem vermissten Sky Marshal treffen sie auf den Gott der Bugs "Behemecoatyl", der den Sky Mashall schon seit längerem über den gefangengehaltenen Brainbug (aus Teil 1) kontrolliert, indem er ihm vortäuscht, Frieden mit der Menschheit schließen zu wollen. Der Sky Marshall wird von Behemecoatyl verschlungen. Die Spezialeinheit unter Johnnys Führung kann Lola Beck und die Stewardess retten, und mit der neuesten Waffe, der Q-Bombe, wird der "Mega-Bug" schließlich zusammen mit dem Planeten vernichtet.

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