Quinn Abercromby ist ein 12-jähriger Londoner Schüler. Wie fast jeden Tag besucht er seine Mutter Karen, die Leiterin eines Tiefbauprojekts unter den Straßen der Stadt, bei der Arbeit. Doch diesmal geschieht etwas Seltsames: Quinn findet einen geheimnisvollen Stollen und klettert hinein. In der seit Ewigkeiten verschlossenen Höhle dahinter schreckt er eine gewaltige Kreatur aus jahrhundertelangem Tiefschlaf, die sich feuerspeiend einen Weg zur Oberfläche bahnt. Karen kann ihren Sohn in einen Aufzugsschacht retten, wird aber selbst getötet.
Quinn erläutert, dass die Drachen die Dinosaurier verbrannt hatten, und danach eine Art „Winterschlaf“ hielten. Nun tauchen plötzlich hunderte, dann tausende und schließlich Millionen von ihnen auf und greifen die Menschheit an. Die Weltmächte setzen ihr gesamtes Waffenarsenal, auch Nuklearwaffen, gegen sie ein, vernichten jedoch eher die eigenen Städte als die Feuerechsen.
2020 – das Unvorstellbare ist geschehen: die Drachen haben sich überall auf der Welt ausgebreitet und fast die gesamte menschliche Zivilisation zu Asche verbrannt. Quinn führt mittlerweile eine Kolonie von Überlebenden an, die sich im englischen Hinterland in einer alten Burgruine verstecken. Gemeinsam mit seinem besten Freund Creedy lehrt er die Kinder von klein auf, sich vor den Drachen zu verstecken und stets wachsam zu sein. Er glaubt, dass die Drachen irgendwann, wenn sie alle Nahrung vertilgt haben, von allein aussterben werden.
Dann aber taucht eine Einheit der US Army unter der Führung des grobschlächtigen Denton Van Zan auf. Sie sind Drachenjäger und mit einem letzten Panzer, einigen Unterstützungsfahrzeugen und einem Helikopter von Pilotin Alex Jensen hetzen sie gerade eines der Monster. Notgedrungen kommt Quinn ihnen zuhilfe, und obwohl mehrere Mitglieder von Van Zans Team sterben, gelingt es mit vereinten Kräften, den Drachen zu erlegen.
Die Bewohner der Burg wollen mit den Soldaten feiern, diese lehnen aber zynisch ab. Van Zan bezeichnet sie als Schwächlinge und fordert sie auf, aus ihrem Versteck zu kommen und mit ihm in den Kampf zu ziehen. Er hat herausgefunden, dass alle bisher gesichteten oder getöteten Drachen Weibchen waren und dass es höchstwahrscheinlich nur ein einziges Männchen gibt, das seit Anbeginn der Evolution immer wieder in Winterschlaf fällt und erwacht, wenn der Planet einer neuen Generation von Feuerspuckern genug Nahrung bietet.
Van Zan beginnt mit Gewalt, Männer aus der Burg für seinen Feldzug nach London zu rekrutieren, wo er das Männchen vermutet. Quinn versucht ihn aufzuhalten und es kommt zum Kampf, bei dem Quinn klar unterliegt. Der Militär und seine Truppe brechen auf, werden aber von dem männlichen Drachen aufgespürt und überfallen; alle verbrennen, nur Alex und Van Zan überleben. Anschließend nimmt sich das Ungetüm die Burg von Quinn und seinen Freunden vor, der einen Teil von ihnen gerade noch in einem Schutzbunker in Sicherheit bringen kann. Creedy kommt ums Leben.
Gedemütigt kehrt Van Zan zur zerstörten Burg zurück. Quinn erklärt ihm, dass nur er sie sicher nach London bringen kann. In Begleitung von Alex brechen die beiden auf. In der zerstörten Metropole, wo die Drachen inzwischen bereits anfangen, sich gegenseitig aufzufressen, kommt es zum finalen Kampf gegen das Drachenmännchen. Van Zan wird getötet, aber Quinn kann mit Alex’ Hilfe eine explosive Ladung ins Maul der Bestie, die einst seine Mutter tötete, befördern, durch die sie in Stücke gerissen wird.
Einige Zeit vergeht. Quinn und Alex stellen mit anderen Burgbewohnern einen Sendemast auf einem Hügel an der Küste auf. Seit Monaten sind keine Drachen mehr am Himmel aufgetaucht. Die beiden verlorenen Seelen haben zueinandergefunden und Hand in Hand schreiten sie der Zukunft entgegen.
